Театр образовался в 1978 году в подвале жилого дома на Чаплыгина и официально был зарегистрирован в 1986 году.
В 1974 году Табаков открыл детскую актерскую студию, некоторые выпускники которой позже учились на актерском курсе Табакова в ГИТИСе.
Именно они стали основой «Табакерки».
Благодаря второму поколению студентов Олега Табакова театру удалось добиться государственной дотации.
В 2001-2007 гг. штатным режиссером театра был Миндаугас Карбаускис.
Спектакли, которые поставил Карбаускисом, завоевали несколько престижных театральных премий и призов, а с конца 2007 года штатным режиссером театра является Константин Богомолов.